Introduction

Alors que les flambées de maladies d’origine alimentaire (MOA) continuent de frapper les populations d’ici et d’ailleurs, causant d’importants effets négatifs sur leur santé¹ et sur l’économie², le paysage de l’analyse moléculaire dans le cadre d’enquêtes sur ces flambées est en pleine transformation. En effet, la méthode traditionnelle de sous-typage se voit rapidement supplantée par le WGS³. En raison du réseau alimentaire mondial, les flambées sont de plus en plus vastes et complexes, ce qui les rend difficiles à étudier. De nos jours, les enquêtes sur les flambées de MOA doivent être menées par de grandes équipes interdisciplinaires pour retracer les personnes affectées et les sources courantes d’exposition, isoler les agents pathogènes, en déterminer la ou les sources, contenir la flambée et communiquer les résultats obtenus aux partenaires de la santé et au public.

Ceci est le premier article d’une série destinée à orienter les enquêtes collaboratives sur les flambées de MOA. Ce premier document est consacré à une revue de l’utilisation du WGS et d’autres technologies émergentes dans le domaine. Les articles suivants seront consacrés aux fonctions des différents groupes et organismes prenant part à des enquêtes sur les flambées de MOA, surtout les fonctions qui incombent aux professionnels de la santé environnementale et publique.

Méthodologie

Nous avons procédé à une revue semi-systématique⁵ pour voir comment les technologies émergentes, principalement le WGS, peuvent faciliter la détection des flambées et les enquêtes. À l’aide des bases de données PubMed, CINAHL, Food Science Source, Google Scholar et Google, nous avons consulté des articles de la littérature scientifique, des publications parallèles et des sites Web gouvernementaux à la recherche de renseignements sur l’utilisation du WGS et d’autres technologies émergentes dans les cas de flambées de MOA. Nous avons adapté nos stratégies de recherche en fonction du format de chaque plateforme.

La collecte des résultats pertinents en anglais visait la période allant de janvier 2016 à juin 2022. La liste complète des syntagmes de recherche et des résultats est disponible sur demande. La présente revue semi-systématique⁵ est surtout axée sur les résultats ayant trait au WGS, mais traite au passage d’autres technologies émergentes et de sources de données utiles aux enquêtes sur les flambées de MOA. La littérature a été évaluée par une seule personne, et les résultats ont été synthétisés de façon narrative puis soumis à deux examens, l’un interne et l’autre externe.

Résultats

Plusieurs revues ont montré que les outils moléculaires de WGS facilitent les enquêtes sur les flambées de MOA, surtout dans les cas de flambées multijuridictionnelles au Canada et aux États-Unis, mais aussi à l’échelle mondiale. Dans toute la littérature, on a démontré le potentiel inégalé du WGS en matière de résolution (quantité et spécificité du matériel génétique provenant d’isolats) et de discrimination (différenciation des isolats et établissement de liens entre eux), surpassant ainsi les méthodes moléculaires traditionnelles^3,6-23. Le tableau 1 présente un survol des articles d’où ont été tirées les principales conclusions. Nous avons identifié deux autres technologies émergentes prometteuses pouvant appuyer l’analyse des données et la collecte de matériel génétique, respectivement l’apprentissage machine^22,24-26 et les biocapteurs^27-31. D’ailleurs, la métagénomique^15,32-34 et les données d’achat de consommateurs^23, 35 sont de bons exemples de métadonnées pouvant aider à faire progresser les enquêtes sur les flambées de MOA. Bien qu’il soit utilisé surtout pour l’analyse d’isolats de bactéries, le WGS sert de plus en plus à analyser d’autres agents pathogènes tels champignons, parasites³⁶ et même virus^37, 38. Puisque cette méthode s’impose progressivement en tant que norme nationale (au Canada et aux États-Unis) et internationale pour l’identification et la comparaison d’agents pathogènes d’origine alimentaire, la présente étude porte principalement sur le WGS.

Le séquençage complet du génome est une approche tout-en-un d’identification et de discrimination de micro-organismes, remplaçant du coup une pléthore de méthodes d’analyse traditionnelles, par exemple l’électrophorèse en champ pulsé (« pulsed-field gel electrophoresis », ou PFGE) et le typage sérologique^9,12,39. Il a été démontré que le WGS contribue aux enquêtes sur les flambées de MOA : suivis épidémiologiques, recherche de l’origine, surveillance et attribution de source^15, 17. Les entreprises du secteur et la santé publique se servent aussi de cet outil moléculaire dans l’évaluation des risques et l'élaboration de politiques²⁰. De plus, cette méthode permet d’explorer en profondeur les sources de contamination dans le cadre d’une approche interdisciplinaire et « Une seule santé »^17, 39. L’émergence du WGS vient souligner l’importance de la multidisciplinarité des équipes d’enquête, qui pourront alors anticiper les risques en matière de sécurité sanitaire des aliments et s’y adapter afin de réagir efficacement aux flambées de MOA²⁰.

Méthodes de séquençage complet du génome

L’analyse du WGS peut se faire de deux façons : par base (analyse des polymorphismes mononucléotidiques, ou « single-nucleotide polymorphism » [SNP]) ou par gène (typage génomique multilocus, ou « multilocus sequence typing » [MLST]). Le tableau 2 résume ces deux approches; pour une description détaillée, veuillez consulter nos articles en référence^{3,6,8,13,21,22}.

Dans l’analyse des SNP, presque toute l’information génétique d’un génome ou d’une souche est utilisée, ce qui en fait la méthode de reconstitution de la phylogénie des souches la plus précise, en théorie⁶. Cependant, la méthode la plus utilisée actuellement pour les enquêtes sur des flambées^9, 12 est le MLST du génome du noyau (« core genome MLST », ou cgMLST), qui est également la meilleure option pour le partage de données entre organismes et au-delà des frontières²². Comparativement aux méthodes traditionnelles, les analyses des SNP et le cgMLST offrent tous deux une meilleure résolution et discrimination des isolats.

En général, plus la ressemblance génétique entre les isolats est grande, plus leurs liens de parenté sont étroits (voir le tableau 4 pour un exemple de comparaison génétique par SNP). Pour le MLST, la parenté est établie en comparant les séquences génétiques; on appelle « clones » les isolats appartenant à une même séquence type (ST), puisque cela signifie qu’ils ont un ancêtre en commun³. La parenté des isolats est établie d’après le nombre de ST qu’ils ont en commun. Il est à noter que, dans des conditions de croissance idéales, les agents pathogènes d’origine alimentaire se multiplient très rapidement. Les équipes doivent donc s’attendre à observer de légères variations génétiques parmi les isolats cliniques, alimentaires et environnementaux au cours d’une même enquête⁶.

Afin de bien interpréter cette variation entre les isolats, il faut une bonne formation, des banques de référence de qualité et un accès à des spécialistes de l’analyse bioinformatique capables de faire des calculs complexes et de suivre les pratiques exemplaires en matière d’interprétation des données^3,5,7,12. Peu importe la méthode de WGS choisie, le succès des analyses dépend de pipelines de flux de travail bioinformatiques bien conçus²¹, donc qui commencent avec un contrôle de la qualité des données, où l’on exclut les segments difficiles à lire ou ne contenant aucune information biologique^12, 21. Les organisations de santé publique, les laboratoires et les organismes de recherche ont accès à de nombreux outils Web conçus pour l’organisation et l’analyse des données obtenues par WGS, ce qui réduit les coûts associés aux ordinateurs complexes et la nécessité d’avoir des spécialistes en bioinformatique sur place¹². Toutefois, sans des pipelines bien établis, des références de grande qualité et une solide analyse des données, le WGS peut être mal interprété et mener à des faux positifs⁷. Citons en exemple une étude récente portant sur la viande à hamburger, où l’on a attribué de 3 à 5 % de l’ADN à des singes, alors qu’une analyse plus poussée a révélé qu’il provenait en fait de bovins²².

Le WGS dans les enquêtes de flambées et la surveillance

Combinée aux enquêtes épidémiologiques traditionnelles et sur le terrain, l’efficacité du WGS est sans pareil en ce qui concerne la clarté des associations entre sources, aliments suspects et isolats cliniques^{3,6-8,10,23,40}. Plus précisément, il peut servir à :

1. élaborer pour chaque flambée des définitions de cas sensibles et spécifiques;
2. faire la lumière sur l’introduction d’organismes pathogènes, les foyers, la contamination croisée, les sources et la distribution temporelle et géographique⁶;
3. déterminer les relations évolutives entre les isolats³;
4. détecter un plus grand nombre de petites flambées ou de flambées floues qu’avec les méthodes traditionnelles (détection améliorée des grappes temporelles et spatiales).

Le tableau 3 présente des exemples récents d’utilisation du WGS dans le cadre d’enquêtes sur des flambées de MOA.

Malgré les avantages du WGS, il est essentiel que cette méthode ainsi que les autres technologies émergentes soient combinées à des enquêtes épidémiologiques et sur le terrain^7,8,17,23. Les équipes d’enquête doivent se demander si les résultats du WGS ont un sens du point de vue épidémiologique en tenant compte de l’aspect temporel, du lieu géographique, de l’anamnèse alimentaire et de l’exposition^17, 23. Il est essentiel de démontrer des liens solides provenant d’enquêtes épidémiologiques et sur le terrain pour que les autorités de santé publique puissent mettre en place les mesures appropriées, surtout en matière d’application et de rappels. Les organisations de santé publique, les entreprises du secteur et le milieu universitaire doivent harmoniser leurs méthodes pour améliorer les enquêtes sur les flambées multinationales et continuer à construire et à partager leurs bases de données ouvertes pour contrer les flambées de MOA¹².

Le WGS en tant qu’outil moléculaire tout-en-un

Le WGS permet, par une seule méthode d’analyse rapide et économique^3,6,22, de séquencer des génomes entiers, d’identifier des agents pathogènes et de les caractériser (p. ex., typage de la résistance aux antimicrobiens [RAM], profil de virulence). De plus, l’emploi d’une même méthodologie pour les isolats cliniques, alimentaires et environnementaux est essentiel à la mise en commun et à l’interprétation des résultats¹². Le WGS des organismes pathogènes permet d’obtenir des informations géographiques pouvant servir à attribuer les sources²², ce qui en fait la méthode de choix pour toute flambée de MOA, surtout dans les systèmes de surveillance nationaux et internationaux en soutien aux services harmonisés de sécurité sanitaire des aliments et de santé publique^6, 22.

Le WGS par rapport aux outils moléculaires traditionnels

Au début des années 2010, grâce à sa supériorité en matière de résolution et de discrimination, le WGS a commencé à supplanter la PFGE comme méthode privilégiée de détermination du sous-type^6, 15. Au départ, on s’est servi du WGS rétrospectivement pour caractériser des isolats historiques dans le but d’approfondir des enquêtes passées⁶. Il est important de noter que les résultats généraux du WGS concordaient avec ceux des méthodes d’enquête traditionnelles¹², offrant ainsi la possibilité de comparer des isolats historiques et futurs. De plus, le WGS a démontré de meilleurs résultats par rapport aux méthodes traditionnelles, permettant ainsi de trouver la source de flambées non identifiées¹². Enfin, il a été démontré que cette méthode permet d’éviter les problèmes de surdiscrimination associés à la PFGE, parfois rencontrés dans les flambées de L. monocytogenes, où la méthode de cgMLST montrait des relations clonales entre les isolats malgré la présence de différences dans leurs profils de PFGE³.

En 2013, PulseNet a lancé un projet pilote pour analyser des isolats de L. monocytogenes grâce au WGS, parallèlement à la surveillance basée sur la PFGE^6, 15. Le WGS a démontré une plus grande résolution et précision que la PFGE; ainsi, plus de flambées ont pu être détectées et étudiées. De plus, avec le système PulseNet, tous les laboratoires participants utilisent les mêmes algorithmes, processus normalisés et protocoles, ce qui accélère et facilite la comparaison des profils génétiques d’une instance à l’autre³. Il est tout aussi important de noter que le WGS a permis de repérer de fausses alertes de flambée provenant d’associations fautives de PFGE. L’étude pilote a également montré que de très petites flambées avec très peu d’isolats (p. ex., deux cas cliniques appariés) pouvaient ensuite être appariées à des isolats alimentaires déjà séquencés par la Food and Drug Administration ou le Food Safety and Inspection Service des États-Unis⁶.

Les récents progrès technologiques et bioinformatiques permettent aux scientifiques de générer des résultats in silico pour les méthodes traditionnelles à l’aide de données obtenues par WGS, ce qui rend possible la comparaison des isolats³. Les logiciels actuels peuvent prédire la pathogénicité d’un organisme à partir du WGS, ce qui facilite l’évaluation des risques et permet d’orienter les mesures d’atténuation³. Il faudrait, dans les prochaines recherches, se pencher sur la possibilité d’utiliser les données obtenues par WGS pour prédire le phénotype des organismes pathogènes, ce qui mènera à une évaluation précise de la virulence et d’autres facteurs de risque pouvant appuyer les mesures de maîtrise de la santé publique et de la sécurité sanitaire des aliments³.

Autres avantages du WGS

Comme mentionné précédemment, le WGS offre une méthode tout-en-un avantageuse pour les enquêtes sur les flambées et la surveillance. À cela s’ajoutent aussi d’autres avantages par rapport aux méthodes traditionnelles : attribution de source, intervention rapide, réduction des coûts, harmonisation des données, analyse des causes fondamentales et détection des facteurs pathogènes.

Attribution de source

Le WGS révolutionnera probablement l’attribution de la source microbiologique des maladies sporadiques d’origine alimentaire et nous permettra de mieux comprendre l’épidémiologie de diverses maladies infectieuses⁶. Il permettra aussi aux équipes d’enquête de faire la distinction entre les agents pathogènes nouveaux et récurrents dans les établissements alimentaires grâce à une comparaison de la variation génétique⁸.

Intervention plus rapide et réduction des coûts

Le WGS pourrait donner aux autorités la possibilité d’intervenir sans délai à la suite d’une flambée et d’identifier encore plus de flambées^6, 8, leur permettant ainsi d’éliminer plus rapidement les sources et de diminuer les coûts sanitaires et économiques afférents²⁰. Selon l’estimation de PulseNet (qui se sert du WGS) dans une récente évaluation économique, son programme préviendrait au moins 270 000 MOA, ce qui représenterait chaque année, aux États-Unis, des économies de plus de 500 millions de dollars en coûts médicaux et en coûts de productivité². Si la détection de plus de flambées peut nous permettre de mieux comprendre les sources et la propagation d’agents pathogènes²⁰, l’augmentation du nombre d’enquêtes sur les flambées pourrait toutefois mettre à l’épreuve la capacité du système de santé publique à intervenir et à atténuer les risques en raison d’une sollicitation accrue des ressources⁸.

Harmonisation et interprétation des données du WGS

Afin de permettre le partage de données et d’assurer des interventions coordonnées, il est nécessaire d’harmoniser et de normaliser les méthodes et l’interprétation des données de WGS entre les pays et les secteurs (humain, animal, environnemental et alimentaire)^3,21,22. Le succès de l’harmonisation repose sur une base de données accessible à l’échelle mondiale et sur l’entrée rapide des données pour une analyse en temps réel³⁹.

Cette harmonisation peut se faire de deux façons : soit par la validation de différentes méthodes pour démontrer l’équivalence des résultats (p. ex., le Global Microbial Identifier [GMI]), soit par des procédures opérationnelles normalisées (PON) (p. ex., PulseNet et GenomeTrakr)²¹. Outre PulseNet USA, le réseau de partenaires de GenomeTrakr comprend des laboratoires de référence de partout dans le monde, y compris au Canada^22, 41. Une étude rétrospective de Shigella sonnei par PulseNet Latin America and Caribbean (sous PulseNet International) a réussi à démontrer que le WGS permet de contextualiser les flambées locales et de découvrir de nouvelles lignées mondiales, signes d’une flambée mondiale de MOA⁴.

Analyse des causes fondamentales

Un avantage supplémentaire du WGS que nous avons relevé est son utilisation dans l’analyse des causes fondamentales par les équipes d’enquête et le secteur alimentaire. La résolution et la capacité de discrimination du WGS, qui mènent notamment à la reconstitution d’arbres phylogénétiques, permettent de tracer les agents pathogènes dans les aliments avec précision en amont et en aval. De plus, cette méthode restreint le nombre de sources possibles, ce qui favorise la mise en œuvre de mesures de maîtrise efficaces^8, 17. La réalisation du plein potentiel du WGS exige une approche tripartite (gouvernement, industrie et milieu universitaire) et multidisciplinaire comportant des investissements dans la formation et les capacités de dépistage²⁰.

Détection de facteurs pathogènes

Enfin, le WGS permet de caractériser les facteurs de virulence potentiels et la résistance aux antimicrobiens d’un isolat, ce qui améliore les interventions et les traitements^3,22,42. Doughman et coll.⁴² mentionnent que le WGS pourrait permettre de caractériser les facteurs de virulence des souches de salmonelle, contribuant ainsi à établir pourquoi certains isolats sont plus susceptibles de causer des maladies. Cette méthode pourrait aussi améliorer nos connaissances sur les contaminations sporadiques et continues de Listeria, les biofilms où elle vit et les moyens de la détecter dans les usines de transformation⁴³.

Tendances émergentes en matière de métadonnées : métagénomique, biocapteurs et renseignements sur les consommateurs

Les nouvelles tendances en métadonnées, qui comprennent les résultats d’analyses métagénomiques par le WGS, les données provenant de biocapteurs dans des installations industrielles et les données sur les consommateurs, sont d’autant plus d’outils pour aider à l’identification de flambées de MOA et aux enquêtes. Le tableau 5 contient des exemples de plateformes qui se servent des mégadonnées pour appuyer les enquêtes sur les flambées de MOA. Comme mentionné plus tôt, les métadonnées sur les flambées comprennent les réponses aux questions « qui, quoi, quand et où » pour chaque échantillon et isolat traité. De nouveaux biocapteurs pour les installations alimentaires peuvent contribuer à assurer la qualité des aliments et évaluer les paramètres de sécurité, notamment en détectant les pathogènes^27,44,45. Autre riche source de données pour les équipes d’enquête : l’utilisation de cartes de fidélité par les consommateurs et les publications sur les médias sociaux en lien avec les habitudes alimentaires et les maladies suspectes d’origine alimentaire²³. Ces données sur les consommateurs se sont avérées particulièrement utiles dans les cas de flambées causées par des agents pathogènes ayant une longue période d’incubation, par plusieurs produits différents, par des produits de longue conservation ou dont la marque est peu connue, ou par des produits qui représentent des sous-ensembles d’aliments très couramment consommés³⁵.

Apprentissage machine

L’existence de grandes quantités de données génomiques et phénotypiques et de métadonnées sur les organismes pathogènes a mené à la création de plusieurs algorithmes et bases de données capables de prédire les isolats, la spécificité de l’hôte, la virulence et la RAM avec une précision remarquable^15,22. L’un de ces outils émergents de gestion et d’analyse des données pouvant appuyer les enquêtes sur les flambées se nomme EpiDMS⁴⁶. L’apprentissage machine permet de dégager des tendances dans les ensembles de données et d’utiliser cette information pour créer des modèles, repérer les variations génétiques dans les isolats et mettre en évidence les sources potentielles²⁴. De récentes études se sont penchées sur les algorithmes capables de prédire la présence d’agents pathogènes inconnus ou non testés en fonction du temps, du lieu, de l’anamnèse alimentaire et de la symptomatologie, avec des résultats plutôt satisfaisants²⁶.

Limites et défis de l’utilisation du WGS

Le plus grand défi du WGS réside dans l’interprétation des taux de variation génétique au fil du temps entre les microorganismes. De manière générale, plus le génome des isolats est semblable, plus ces isolats sont étroitement apparentés, mais la détermination de la similarité est spécifique à chaque organisme et dépend de la taille et de la conservation du génome. Citons en exemple Listeria, qui a un génome plus petit et plus conservé que les salmonelles, E. coli et les campylobactéries⁴⁷. Normalement, plus un organisme vit longtemps dans un environnement ou dans un hôte, plus il y aura de variation génétique^17, 48. L’interprétation des résultats du WGS se voit compliquée par des différences dans le taux de variation génétique entre espèces microbiologiques et selon l’environnement²². En effet, dans une étude de Petronella et coll.⁴⁸, l’équipe de recherche a remarqué une dérive génétique considérable après avoir suivi les mutations de quatre agents pathogènes courants de santé publique au fil du temps dans des échantillons en culture. Ces variations propres à chaque organisme compliquent la conception d’outils et de références servant à établir la parenté génétique. Le tableau 4 en donne un exemple.

Il existe d’autres préoccupations en lien avec la mise en œuvre et l’analyse de données de WGS dans le cadre d’enquêtes sur les flambées de MOA, notamment la normalisation, la cohérence, la volonté politique, le financement et le partage de métadonnées sensibles, surtout avec des partenaires internationaux¹². Il convient de noter que la collecte et l’analyse des isolats génèrent des volumes importants de métadonnées, dont des données confidentielles ou sensibles telles que des renseignements personnels sur les patients, des renseignements relatifs à leur santé et l’identité des transformateurs d’aliments. Il faut donc des politiques strictes pour encadrer la collecte, le stockage et le partage des données⁸. GenomeTrakr répond à une partie de ces préoccupations en définissant les champs minimaux de métadonnées en rapport avec les isolats dans son système (le « qui, quoi, quand et où »), donnant accès à juste assez de données pour permettre la traçabilité sans impliquer des individus ou des installations précises. Ces métadonnées restent donc confidentielles³⁹. L’élaboration de politiques de santé publique et de soins de santé sera nécessaire si l’on veut encourager la collecte et le partage d’échantillons cliniques, alimentaires et environnementaux, assurant ainsi la possibilité de procéder à des WGS et le partage aisé des données.

Enfin, des laboratoires cliniques et certains laboratoires de santé publique sont passés à l’analyse rapide sans culture, par exemple avec le MALDI-TOF⁴⁹, ce qui signifie qu’il y a peu (ou qu’il n’y a plus) de demande pour le traitement d’isolats provenant de patients atteints d’une MOA. Il s’agit là d’un obstacle majeur à l’utilisation du WGS dans les enquêtes sur les flambées de MOA, puisque le séquençage nécessite l’analyse d’une certaine quantité d’isolats provenant de cas et d’aliments³.

Résumé

L’émergence du WGS permet, à l’aide d’une seule et même méthode, d’identifier et de discriminer les micro-organismes, de prédire les risques en lien avec la sécurité sanitaire des aliments et de s’adapter en fonction de leur évolution. Cette approche, véritable changement de paradigme en matière de renseignements sur les flambées de MOA, contribue aux enquêtes, au suivi épidémiologique, à la traçabilité, à la surveillance et à l’attribution de source. Ainsi, le WGS, synonyme de baisse des coûts, d’applications logicielles conviviales, de résolution sans pareil, de discrimination accrue, d’approche tout-en-un et de valeur ajoutée d’analyse secondaire de la virulence et de la RAM, sera appelé à remplacer graduellement les méthodes moléculaires traditionnelles³. Cette transition nous offre l’occasion d’améliorer et d’accélérer le partage de données sur les isolats dans un environnement de sécurité sanitaire des aliments multidisciplinaire et international. Combiné à l’évolution rapide des sources de métadonnées (génomique et consommateurs), le WGS vient complémenter les méthodes d’enquête traditionnelles et augmenter l’efficacité de la surveillance et des interventions, que ce soit à l’échelle locale ou internationale. La santé publique doit continuer à raffiner son utilisation dans les enquêtes de MOA et travailler en collaboration avec les partenaires du gouvernement, des laboratoires et de l’industrie à l’élaboration d’une approche normalisée de collecte et d’analyse d’échantillons et d’interprétation des résultats. Les futures enquêtes sur les maladies d’origine alimentaire devraient se servir du WGS et d’autres technologies émergentes, dont les sources de métadonnées et l’apprentissage machine, pour améliorer les enquêtes.

Remerciements

Je tiens à remercier Lorraine McIntyre, spécialiste de la sécurité sanitaire des aliments du Centre de contrôle des maladies de la Colombie-Britannique, et Wendy Pons, de Conestoga College ITAL, d’avoir mis leur expertise et leur expérience à contribution en tant qu’examinatrices interne et externe, respectivement.

Glossaire

Tableau 1. Revues sur le séquençage complet du génome ayant servi à la présente revue semi-systématique

Tableau 2. Caractéristiques des méthodes de séquençage complet du génome pour les organismes bactériens

Tableau 3. Exemples d’utilisation du WGS dans des enquêtes sur les MOA

Tableau 4. Exemples d’établissement de liens de parenté génétique à l’aide des SNP⁶

Tableau 5. Exemples de plateformes qui appuient les enquêtes sur les MOA à l’aide de mégadonnées

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